Die St. Johanneskirche wurde erstmals 1297 in schriftlichen Quellen erwähnt. Nach mehreren Umbauten um das Jahr 1500 erhielt der mittelalterliche Teil des Gebäudes seine derzeitige Form – mit hohen stufenförmigen Giebeln, einem Satteldach und einem kleinen Türmchen.
Bis 1523 gehörte die Kirche dem Dominikanerorden. Die lettische Gemeinde hat die Johanneskirche im Jahr 1582 erworben. Die kleine Klosterkirche war jedoch zu klein für die lettische lutherische Gemeinde in Riga, so dass sie 1587-1588 durch einen neuen Altaranbau erweitert wurde.
Der Kirchturm, der bis heute erhalten geblieben ist, wurde 1849 nach einem Entwurf des Architekten Johann Daniel Felsko gebaut.
Um die Johanniskirche rankt sich eine Legende: Im 15. Jahrhundert wollten zwei Dominikanermönche unbedingt heiliggesprochen werden und wurden deshalb lebendig in der Kirchenmauer begraben. Solange die beiden Mönche lebten, wurden sie von den Stadtbewohnern durch ein Loch in der Mauer gefüttert, das zu diesem Zweck gelassen wurde. Der Papst erklärte sie jedoch nach ihrem Tod nicht für heilig. Zu ihrem Gedenken befindet sich ein kreuzförmiges Loch in der Außenwand der Kirche.
